Инвазионные виды / Растения / Жгутиконосцы–динофлагелляты - Prorocentrum minimum (Pavillard, 1916) J.Schiller, 1933

Систематическое положение:

Супергруппа (Царство) – альвеоляты, Alveolata. Тип – динофлагелляты, Dinoflagellata. Класс – динофитовые, Dinophyceae. Отряд – пророцентровые, Prorocentrales. Семейство – пророцентрации, Prorocentraceae. Род – пророцентрум, Prorocentrum. Вид – Prorocentrum minimum.

Prorocentrum minimum, жгутиконосцы–динофлагелляты. Живые клетки в культуре (фото М.А. Бердиевой; шкала 10 мкм)(A); клетка в сканирующем электронном микроскопе (фото: M.A. Faust; http://www.vieraslajit.fi/lajit/MX.52909/show) (B); электронограмма (C), (шкала 2 мкм) и схема строения клетки (D) по: Бердиева и др. (2016).

Русское и английское названия. Жгутиконосцы–динофлагелляты Dinoflagellates

Синонимы. Пророцентрум, Prorocentrum triangulatum Martin, 1929; Exuviaella minima Schiller, 1933; Exuviaella marie-lebouriae Parke & Ballantine, 1957; Prorocentrum cordiformis A.S.Bursa 1959; Prorocentrum marielebouriae (Parke & Ballantine) A.R.Loeblich III, 1970; Prorocentrum cordatum (Ostenfeld) J.D.Dodge, 1975.

Нативный ареал. Вид описан из Лионского залива (Средиземное море, южное побережье Франции). Космополит, расширяющий свой ареал. Регион происхождения вида неизвестен.

Современный ареал (мировой и конкретнее в России). Распространение всесветное. Особенно широко представлен в северном полушарии в прибрежных водах умеренной и субтропической зоны: в северной части Тихого и Атлантического океанов. В Атлантическом океане – у восточного и южного побережья США: в Чесапикском и Мексиканском заливах; в Карибском море. В северо-восточной Атлантике – от Норвегии до Португалии, включая побережья Северного и Балтийского морей. Зарегистрирован вблизи Великобритании, в проливе Ла-Манш. В Средиземном море известен у берегов Франции, в Адриатическом море. В Черном море впервые найден у берегов Румынии.  Обитает в Азовском, Каспийском и Аральском морях (Marazovic et al., 1990).

В Тихом океане: у восточных берегов Евразии (от России до Вьетнама, включая Японию, Китай, Тайвань), западных берегов Северной Америки (от Канады до Мексики). Обитает у берегов Филиппинских островов, Австралии и Новой Зеландии. В Дальневосточных морях России зарегистрирован в Беринговом море у берегов Камчатки и в Охотском море; дает наибольшие вспышки цветения в Амурском заливе Японского моря и у берегов Японии (Orlova et al., 2014).

В Арктическом бассейне: в Онежском и Двинском заливах Белого моря (Ильяш и др., 2003).

Известен в тропических водах у берегов Пакистана; в Оманском заливе Аравийского моря (Al-Hashmi et al., 2015). Учитывая всесветное распространение Prorocentrum minimum, относительно редкая встречаемость этого вида у берегов Африки и Южной Америки объясняется, скорее всего, отсутствием регулярных исследований и мониторинговых наблюдений в этих регионах (Heil et al., 2005). 

Распространение Prorocentrum minimum (жгутиконосцы –динофлагелляты) в Евразии. Места находок: 1 - по GBIF.org (21st October 2018) GBIF Occurrence Download https://doi.org/10.15468/dl.ctsyya); 2 – по литературным данным (см. текст); 3 – в акваториях морей.
© Проект РНФ, № 16-14-10323 (Рук. В.Г. Петросян), ИПЭЭ РАН

Пути(коридоры) и векторы (способы) интродукции. Находки P. minimum в хронологическом порядке следуют так: вдоль румынского берега Черного моря известен с 1950-х гг.; в Северном море впервые обнаружен у берегов Нидерландов в 1976 г., затем у берегов Норвегии; в Датских проливах с 1979 г.; в Балтийском море с 1981 г. В Средиземном море первые цветения зарегистрированы у берегов Франции в 1970 г., с 1983 г. распространен в Адриатическом море.

Одна из относительно недавних инвазий P. minimum в Европе – проникновение в Балтийское море. После массового цветения в проливе Скагеррак в 1979 г. этот вид был впервые зарегистрирован в водах западной части Балтийского моря в 1981 г. (Edler et al., 1982). К 1999 г. P. minimum распространился практически по всей акватории Балтики (за исключением Ботнического залива), достигнув на северо-востоке сильно распресненных районов Финского залива (Hajdu et al., 2000, 2005). Наиболее распространенные векторы интродукции: с балластными водами грузовых судов и при интенсификации развития аквакультуры, особенно в условиях эвтрофирования прибрежных вод морей.

Местообитание. Эти динофлагелляты обычно встречаются в морских и солоноватых водах в зонах умеренного климата, в субтропических, реже тропических районах. P. minimum присутствует в планктоне во все сезоны года. В основном формирует «цветения» в прибрежных водах морей, в эстуариях и устьях рек, заливах и фьордах, характеризующихся повышенным содержанием биогенных веществ в воде в результате антропогенного воздействия, но может развиваться в больших количествах и в олиготрофных водах пелагиали открытой части морей. Вид с широкой экологической пластичностью: в природе обитает при температуре воды в диапазоне 3-31 оС и солености 2-37‰ (Berland, Grzebyk, 1991; Telesh et al., 2016). Вспышки массового размножения P. minimum («красные приливы») коррелируют с поступлением в воду органических соединений азота (Hajdu et al., 2005).

Некоторые особенности биологии.Динофлагелляты Prorocentrum minimum – одноклеточные свободноживущие, планктонные, потенциально токсичные армированные жгутиконосцы. Для этого вида характерна ярко выраженная морфологическая изменчивость (Olenina et al., 2016). Клетки мелкие (длина 14-22 мкм, ширина 10-15 мкм), уплощенные, имеют 2 жгутика, 2 крупные текальные пластинки, которые в виде створок окружают клетку, и 8 мелких апикальных пластинок в зоне жгутикового кармана (Бердиева и др., 2016). Форма P. minimum варьирует от почти круглой или овальной до сердцевидной и треугольной. Вид обладает многими типичными морфологическими, ультраструктурными и биохимическими особенностями, свойственными динофлагеллятам (Околодков, 2011), а также рядом уникальных свойств. Популяции Prorocentrum minimum характеризуются высокими скоростями роста. Клетки обычно размножаются простым делением, однако обнаружена возможность перехода к половому процессу в жизненном цикле P. minimum в условиях дефицита питательных веществ (Skarlato et al., 2018b). Эти жгутиконосцы – преимущественно фотосинтезирующие организмы, но они способны к миксотрофии (Stoecker et al., 1997; Burkholder et al., 2008), т.е. могут питаться как неорганическими соединениями (азотом в виде нитратов, растворенных в воде), так и органическими субстратами (например, мочевиной, которая входит в состав удобрений и попадает в водоем со сточными водами). Если в воде появляется мочевина, то значительная часть клеток P. minimum быстро переключается на ее утилизацию. Обнаружена высокая гетерогенность популяции P. minimum по предпочтению клетками разных питательных субстратов и скорости их потребления; экспериментально установлено ингибирование поглощения нитратов клетками в присутствии мочевины; оценен вклад органических и неорганических субстратов в миксотрофное питание этих инвазийных динофлагеллят, обеспечивающее им преимущество над аборигенными видами в условиях антропогенного эвтрофирования водоемов (Matantseva et al., 2016). Методами физико-химической биологии и водной экологии выявлены адаптационные стратегии P. minimum: продемонстрирована устойчивость жизненного цикла жгутиконосцев к внешним воздействиям и обнаружено повышение синтеза ДНК и РНК клетками в ответ на стресс – изменение температуры и солености воды (Skarlato et al., 2018а). Эти уникальные особенности позволяют вселенцу P. minimum получать конкурентное преимущество над другими видами, в том числе и близкородственными, что способствует его распространению в новые местообитания и вспышкам размножения, приводящим к формированию «красных приливов» (Скарлато, Телеш, 2017).

Влияние вида (на другие виды, экосистемы включая лесную и агроценозы, здоровье человека). P. minimum – потенциально токсичные динофлагелляты; они выделяют в окружающую среду продукты жизнедеятельности (вторичные метаболиты), которые могут быть токсичными и опасными для водной биоты и человека. Поэтому вселенец P. minimum, формируя обширные зоны «цветения» в прибрежных водах морей, ухудшает состояние этих экосистем. Высокие концентрации P. minimum в воде и токсичные вещества, накопившиеся в воде в результате цветения этих динофлагеллят, губительно действуют на флору и фауну, аквакультуру, рыболовство, качество вод и здоровье человека. Этот вид вызывает гибель рыб и моллюсков, а также опасен для человека, который потребляет мидии или рыб, отравленных этими жгутиконосцами, или заглатывает воду при купании в водоеме с их массовым развитием (Denardou-Queneherve et al., 1999; Tango et al., 2005). Кроме того, ускорение обмена веществ и энергии в клетках этих простейших как эффективная адаптивная реакция на стресс позволяет им успешно заселять новые прибрежные акватории и процветать в нестабильных условиях, где соленость и качество воды могут меняться сильно и непредсказуемо. Например, заселив Балтийское море, этот вид благодаря своим конкурентным преимуществам вытеснил из состава доминантов близкородственный вид Prorocentrum balticum, который преобладал в микропланктоне до него (Telesh et al., 2016). Всесветное распространение P. minimum позволяет сделать вывод о его высоком инвазионном потенциале и прогнозировать усиление негативного воздействия этого вселенца, снижающее рекреационную и социально-экономическую ценность прибрежных морских экосистем (Heil et al., 2005; Olenina et al., 2010).

Контроль численности. Несмотря на то, что вспышки массового размножения динофлагеллят P. minimum зафиксированы в прибрежных водах практически по всему миру, в настоящее время прогнозирование сроков и интенсивности этих «красных приливов» остается проблематичным. Механические, химические и биологические методы борьбы и предотвращения неконтролируемого распространения этого вселенца практически не изучены. Для разработки системы контроля инвазий P. minimum, конкретных мер по ограничению его нежелательного воздействия, прогноза и (в перспективе) регулирования процесса распространения необходимы дальнейшие разносторонние исследования, включающие: - постоянный мониторинг состава и количественного развития фитопланктона, концентрации биогенных веществ и физико-химических параметров в морских прибрежных водах; - контроль распространения этого вида в другие потенциальные водоемы-реципиенты; – изучение адаптивных стратегий вида; - выявление и моделирование условий, при которых P. minimum будет размножаться особенно быстро; – построение валидных карт динамики расширяющегося ареала этого потенциально токсичного вида в морях, омывающих Россию.

Авторы

Литература

1. Бердиева М.А., Скарлато С.О., Матанцева О.В., Поздняков И.А. Влияние механического стресса на ультраструктуру клеточных покровов динофлагеллят Prorocentrum minimum // Цитология. 2016. Т. 58. № 10. С. 792–798.
2. Ильяш Л.В., Житина Л.С., Федоров В.Д. Фитопланктон Белого моря. М.: Янус-К., 2003. l68 c.
3. Околодков Ю.Б. Dinoflagellata // В кн.: Протисты: Руководство по зоологии. СПб, М.: Товарищество научных изданий КМК, 2011. Ч. 3. С. 7–94.
4. Скарлато С.О., Телеш И.В. Развитие концепции максимального разнообразия протистов в зоне критической солëности воды // Биология моря. 2017. Т. 43. № 1. С. 3–14.
5. Al-Hashmi K.A., Smith S.L., Claereboudt M., Piontkovski S.A., Al-Azri A. Dynamics of potentially harmful phytoplankton in a semi-enclosed bay in the Sea of Oman // Bull. Mar. Sci. 2015. V. 91. № 2. P. 141–166.
6. Berland B., Grzebyk D. Prorocentrum minimum (Dinophycées) // In: Sournia, A. et al. (Eds.). Le phytoplankton nuisible des côtes de France. Institut francais de recherché pour l’exploitation de la mer. Brest, France, 1991. P. 101–113.
7. Burkholder J.M., Glibert P.M., Skelton H. Mixotrophy, a major mode of nutrition for harmful algal species in eutrophic waters // Harmful Algae. 2008. V. 8. P. 77–93.
8. Denardou-Queneherve A., Grzebyk D., Pouchus Y.F., Sauviat M.P., Alliot E., Biard J.F., Berland B., Verbist J.F. Toxicity of French strains of the dinoflagellate Prorocentrum minimum and experimental natural contaminations of mussels // Toxicon. 1999. V. 37. P. 1711–1719.
9. Edler L., Aertebjerg-Nielsen G., Granéli E. Exceptional plankton blooms in the entrance to the Baltic Sea, the Kattegat and Belt Sea area // In: ICES Council Meeting 1982 (Collected Papers). ICES, Copenhagen, 1982. V. 20. P. 1–6.
10. Hajdu S., Edler L., Olenina I., Witek B. Spreading and establishment of the potentially toxic dinoflagellate Prorocentrum minimum in the Baltic Sea // Int. Rev. Hydrobiol. 2000. V. 85. P. 561–575.
11. Hajdu S., Pertola S., Kuosa H. Prorocentrum minimum (Dinophyceae) in the Baltic Sea: morphology, occurrence—a review // Harmful Algae. 2005. V. 4. P. 471–480.
12. Heil C.A., Glibert P.M., Fan C. Prorocentrum minimum (Pavillard) Schiller – a review of a harmful algal bloom species of growing worldwide importance // Harmful Algae. 2005. V. 4. P. 449–470.
13. Marazovic I., Pucher-Petkovic T., Petrova-Karadjova V. 1990. Prorocentrum minimum (Dinoficeae) in the Adriatic and Black Sea // J. Mar. Biol. Assoc. U.K. V. 70. P. 473–476.
14. Matantseva O., Skarlato S., Vogts A., Pozdnyakov I., Liskow I., Schubert H., Voss M. Superposition of individual activities: urea-mediated suppression of nitrate uptake in the dinoflagellate Prorocentrum minimum revealed at the population and single-cell levels // Frontiers in Microbiology. 2016. V. 7. P. 1310.
15. Olenina I., Wasmund N., Hajdu S., Jurgensone I., Gromisz S., Kownacka J., Toming K., Vaiciute D., Olenin S. Assessing impacts of invasive phytoplankton: The Baltic Sea case // Marine Pollution Bulletin. 2010. V. 60. № 10. P. 1691–1700.
16. Olenina I., Vaiciukynas E., Šulcius S., Paškauskas R., Verikas A., Gelzinis A., Bacauskiene M., Bertašiute V., Olenin S. The dinoflagellate Prorocentrum cordatum at the edge of the salinity tolerance: the growth is slower but cells are larger // Estuarine, Coastal and Shelf Science. 2016. V. 168. P. 71–79.
17. Orlova T.Y., Konovalova G.V., Stonik I.V., Selina M.S., Morozova T.V., Shevchenko O.G. Harmful algal blooms on the eastern coast of Russia // PICES Sci. Rep. 2014. V. 47. P. 41–58.
18. Skarlato S., Filatova N., Knyazev N., Berdieva M., Telesh I. Salinity stress response of the invasive dinoflagellate Prorocentrum minimum // Estuarine, Coastal and Shelf Science. 2018 a. V. 11. P. 199–207.
19. Skarlato S.O., Telesh I.V., Matantseva O.V., Pozdnyakov I.A., Schubert H., Filatova N.A., Knyazev N.A., Berdieva M.F., Pechkovskaya S.A. Studies of bloom-forming dinoflagellates Prorocentrum minimum in fluctuating environment: contribution to aquatic ecology, cell biology and invasion theory // Protistology. 2018b. V. 12. № 3. P. 113–178.
20. Stoecker D.K., Li A., Coast D.W., Gustafson D.E. Mixotrophy in the dinoflagellate, Prorocentrum minimum // Marine Ecology Progress Series. 1997. V. 152. P. 1–16.
21. Tango P.J., Magnien R., Butler W., Luckett C., Luckenbach M., Lacouture R., Poukish C. Impacts and potential effects due to Prorocentrum minimum blooms in Chesapeake Bay // Harmful Algae. 2005. V. 4. P. 525–531.
22. Telesh I.V., Schubert H., Skarlato S.O. Ecological niche partitioning of the invasive dinoflagellate Prorocentrum minimum and its native congeners in the Baltic Sea // Harmful Algae. 2016. V. 59. P. 100–111.

Наверх     Документ создан: 12.05.2016.     Документ изменен: 11.11.2016
Web-портал Инвазионные виды на территории России разработан и поддерживается кабинетом «Биоинформатики и моделирования биологических процессов» ИПЭЭ РАН в рамках выполнения гранта РНФ № 16-14-10323.
© 2004-. Кабинет "Биоинформатики и моделирования биологических процессов" ИПЭЭ РАН